Присвячена великому двонадесятому християнському святу — сповіщенню архангелом Гавриїлом Пресвятій Діві Марії таїни втілення Бога-Слова («блага звістка» про непорочне зачаття Сина Божого — найважливішої події на шляху спасіння людства). Сповіщення відбулося в галілейському місті Назареті. Свято відзначається 7 квітня.
Щодо часу виникнення церкви існують різні точки зору. На підставі аналізу плану та свідчень письменника і ченця Києво-Печерської лаври Афанасія (Кальнофойського) («Тератургіма», 1638) можна визнати переконливими аргументи на користь датування храму як найдавнішого у Дальніх печерах, заснованого ще на початку історії монастиря — в 11 ст. Одним із таких аргументів є скупчення поховань у локулах, характерних для давньоруського часу, саме навколо цієї церкви. Відомі плани з видань лаврської друкарні дають змогу простежити багатовікову історію церкви. На плані 1638 вона показана як два об'єми: власне церква з півкруглою вівтарною частиною і притвор, з'єднані вузьким коридором. На той час вже існувало два входи. Аналіз співвідношення ширини ходів і розмірів храму доводить, шо він мав досить скромні габарити. Однак, його прикрашав двоярусний іконостас. На плані 1661 притвор показано як звичайний печерний хід з кількома аркасоліями. Аналогічний і план 1703. Помітні зміни відбулися після 1718 під час загальної реконструкції печерних церков. Гравюра 1703 детально показує храмову ікону «Благовіщення Пресвятій Богородиці». Вона мала фігурний кілеподібний верх із вкомпонованими в нього зображеннями: хмар з голубом Святого Духа серед них, нижче — Діви Марії за столом і архангела Гавриїла, трактованими побароковому динамічно. План історика М. Закревського, опублікований 1868, засвідчив значні переробки церкви впродовж 18 — 1-ї пол. 19 ст. її первісний об'єм дорівнює, власне, вівтарній частині після розширення храму. Вузький північний коридор злився з вівтарем, утворивши наву і притвор.
1975—76 в Дальніх печерах, у церкві Благовіщення Пресвятій Богородиці, зокрема, проведено історико-архітектурні дослідження та ремонтно-реставраційні роботи. Виконавець — УСНРВУ при Держбуді УРСР, керівник — арх. І. Малакова.
Церква являє собою видовжений з півночі на південь об'єм, чітко поділений на ширшу вівтарну та вужчу основну частини, перекриті півциркульним склепінням. Крім головного (північного) входу, є ще чотири: два — зі східного боку нави і два — у вівтарі зі сходу (значний об'єм, що веде до північно-східної магістралі) і з заходу. Підлогу вимощено 1826 чавунними плитами, виготовленими у Брянську. Іконостас поч. 18 ст. не зберігся. На поч. 20 ст. влаштовано цегляний тинькований одноярусний іконостас, спрощений за формою та приземкуватий за пропорціями. Ширина й масивність іконостасної стіни відтіняється двома карнизами з сірого мармуру з нескладним рослинним орнаментом. В аркових нішах іконостаса встановлено три мозаїчні ікони: намісні образи Христа і Богоматері та зображення преподобних Антонія і Феодосія Печерських (праворуч), які, однак, не вирізняються високим мистецьким рівнем. На лучковому фронтоні іконостаса — мозаїчне зображення Старозаповітної Трійці. Стилістика мозаїк еклектична. Кольорове вирішення мінорне й тьмяне, з перевагою блідо-золотавих та сірих відтінків. Первісні царські врата втрачено. Сучасні, невеликі за розміром, заповнюють арковий отвір до половини його висоти. На стулках зображено стилізовані під давньоруський іконопис 11 ст. постаті архангела Гавриїла та Діви Марії у сцені Благовіщення, що є найцікавішим з художнього погляду елементом оформлення церкви (написав о. Зенон, 1989).
У храмі збереглися дві ікони, написані олійними фарбами безпосередньо на стіні в пишному ліпленому обрамленні. Ці образи не зовсім узгоджені з сучасним плануванням церкви і є залишками попередньої системи її оздоблення, що склалась у 18 ст. Ліворуч від входу зображена св. Єфросинія Полоцька на повний зріст, на лівому простінку — св. Іоанн воїн (напівпостать) в антикізованому обладунку. На підставі стилістичних особливостей їх можна датувати 2-ю пол. 18 — поч. 19 ст., проте не виключено, що вони мають і більш раннє походження (особливо це стосується образа Іоанна воїна). Ймовірно, ікони були над мощами цих святих, які давно перенесені в інше місце.
Храм — найдавніша унікальна пам'ятка архітектури в комплексі Дальніх печер. У церкві встановлено раки з мощами митрополита Київського Володимира (Богоявленського), митрополита Тобольського і Сибірського Павла (Конюскевича) та архієпископа Новгород-ського Феофіла [1524].