На поч. 17 ст. біля входу в Антонієві печери існувала невелика каплиця, на схід від якої після 1638 зведено дерев'яний храму. На її місці в 1700—4 коштом київського полковника П. Герцика споруджено наявну муровану церкву, освячену 13 вересня 1704 митрополитом київським Варлаамом (Ясинським) за архімандрита Йоасафа (Кроковського). 1740—45 з північного сходу до церкви прилучено галерею з одним із входів у печери (корпус № 41). 1767—69 сницар К. Шверін вирізьбив з липи іконостас, прикрашений іконами роботи Захарії (Голубовського) та його учнів з лаврської малярні, 1784 срібні царські врата для іконостаса викарбував майстер золотих справ О. Іщенко (реквізовані 1922, зберігаються у Лос-Анджелеському музеї мистецтва). 1839 до західного фасаду церкви прибудовано притвор (трапезну), в західну частину якого включено рештки каплиці 17 ст. У 19 ст. з північного боку храму споруджено підпірний мур, систему водовідведення та забруковано подвір'я. Попередні розписи інтер'єра поновлено 1817, у 1894—95 — іконописцем Д. Давидовим
1970 — 74 церкву капітально відреставровано (архітектори Г. Данилова, В. Новгородові 1985 за проектом інституту «Київпроект» для запобігання перезволоження стін вздовж північного фасаду влаштовано глибокий приямок із залізобетонними підпірними стінами, вкритий піддашшям, прокладено водовідвідні лотки. Консерваційно-реставраційні роботи для збереження монументального і станкового живопису проведено в 1950-і рр. групою московських і українських реставраторів, у 1970 — 74 та 1985—87 — київськими художниками-реставраторами на чолі з А. Марампольським під науковим керівництвом І. Дорофієнко. Під час здійснення робіт у вівтарі відкрито фрагмент орнаментального розпису
17 ст. У 1990-і рр. живопис частково поновлено, попередню чавунну підлогу замінено мармуровою.
Споруда складається з церкви та прилеглого до її західного входу одноповерхового притвору, в який потрапляють через суміжні келії (корпус № 48). Цегляна, тинькована, побілена, має два входи з ближньопечерної площі і три входи у печери на прилеглому до схилу північному боці. Отвори входів і вікна (відсутні на північному фасаді) аркової форми.
Церква одноярусна, у плані хрещата — триконхова з прямокутним нартексом, перекритим коробовим склепінням; східне, північне і південне рамена — півкруглі апсиди (південна в екстер'єрі — тригранна), перекриті конховим склепінням. Середохрестя накрито банею на циліндричному зсередини світловому підбаннику, підтриманому чотирма сферичними парусами. У нартексі — вузькі хори, на які ведуть дерев'яні сходи, розміщені у північній прибудові. Прилеглі до апсид, у плані криволінійні об'єми ризниці та паламарні понижені відносно основного, завершеного на поздовжній осі трьома грушоподібними позолоченими банями на гранчастих підбанниках. Центральну баню, значно більших розмірів, увінчано, як і менші, маківкою з хрестом на глухому ліхтарику. Оформлена в стилі бароко. Фасади вирішено просто і лаконічно. Виразність обумовлена сполученням заокруглених апсид, пласких граней притвору, компактно розміщених верхів. З гладінню стін контрастують розвинений антаблемент і декорований ліпленням південний портал, заповнення якого (як і заповнення віконних прорізів) містяться за глибокими укосами у товщі стіни. В композиції барельєфного ліпленого декору порталу — голівки ангелів і гірлянда квітів. Значно нижчий за церкву західний притвор у плані прямокутний, дводільний. Східну камеру перекрито коробовим склепінням, західну (на місці каплиці 17 ст.) — восьмигранною банею на масивному світловому підбаннику. Дах двосхилий під бляхою. Шоломоподібна пофарбована баня увінчана грушоподібною позолоченою маківкою з хрестом на глухому ліхтарику. Вирішений у формах класицизму, наближених до бароко. Фасад з боку площі членовано пілястрами і завершено високим профільованим карнизом. Лиштви чотирьох аркових вікон складаються з півколонок та прямих сандриків.
Інтер'єр церкви прикрашають визначні за своїми художніми якостями твори монументально-декоративного мистецтва. Загальне композиційне вирішення різьбленого іконостаса у стилі рококо (1767—69) нагадує іконостас Андріївської церкви в Києві. Однак, у К. Шверіна вишукані за абрисами позолочені рокайлеві обрамлення та орнаментальні елементи м'яко виблискують на білому тлі, а не напружено контрастують на червоному, як у Б.-Ф. Растреллі. У виборі більш спокійних, висвітлених кольорових сполучень відчутне стилістичне наближення ампіру. Ордерна система з коринфськими канелюрованими колонами, що відзначаються чистотою і довершеністю рисунка, разом із волютами, що спадають з обох країв, поділяє стіну іконостаса на три яруси. В нижній його частині вкомпоновано три ряди ікон, у верхній — по два ряди. У нижньому ярусі привертають увагу чотири великі ікони 18 ст., яких не торкнулися поновлення. Їх виконано одночасно з іконостасом. Це, зокрема, розташовані обабіч царських врат «Лики святих отців» та «Лики святих царів», «Причастя» (ліворуч) та «Здвиження Чесного Хреста Господнього» (праворуч). У зображення хреста на храмовій іконі було вмонтовано реліквію — частинку древа Хреста Господнього. В ликах святих отців і царів особливо ретельно прописано перший план з чудовим драпіруванням оксамиту. Саме різноманітно трактована гра світла на зламах дорогоцінних тканин надає постатям першого плану рис індивідуальної характерності на відміну від трохи уніфкованої благовидності персонажів, зображених поза ними. Оповідність, яка притаманна українській іконі 17—18ст., простежується в композиції «Здвиження Чесного Хреста Господнього». В її центральній частині розташовано головний сюжет, в семи невеликих, вишуканого малюнка барокових картушах обабіч від неї, представлено сюжетну канву легенди. Низка медальйонів завершується внизу зображеннями печерських святих. Визначальним у загальному ансамблі є розпис центральної бані та бічних конх, мистецькі композиції яких розкривають значення пошанування хреста. В бані намальована Трійця Новозаповітна з Христом у терновому вінку та ангелами, які тримають знаряддя його мук, зокрема головні — хрест і спис. Композиція сповнена стриманого пафосу і відзначається виразною пластикою та академічним малюнком, насиченим, гармонійним колоритом, в основі якого співставлення брунатно-пурпурового гіматію Христа та складної тональності тіла з глибокими тінями. Постаті ангелів і Бога Отця вирішено достатньо м'яко і нейтрально. У простінках підбанника за традицією зображено апостолів, на широких парусах в рельєфно обрамлених медальйонах — образи євангелістів. Поруч з кожним із них — відповідний символ (Марко — з левом, Матфей — з ангелом, Лука — з тільцем, Іоанн Богослов з орлом). Поза медальйонами зображено херувимів. Розпис північної конхи також присвячено Трійці Новозаповітній, але за іншим іконографічним рішенням. Бог Отець та Бог Син сидять один проти одного на хмарах, над ними ширяє голуб — символ Святого Духа. На склепінні протилежної — південної конхи — багатофігурна сцена «Поклоніння Хресту». В центрі у золотавому сяйві підноситься хрест, який вшановують апостоли та інші святі. У колористичному відношенні сцену вирішено найбільш мажорно з усіх трьох основних композицій, в межах звичайної для академічного живопису 1-ї пол. 20 ст. локально-тональної системи. Живопис «Поклоніння Хресту» побудовано на насичених відтінках теракотово-червоного, брунатного, синьо-зеленого й блакитного кольорів. Розписам нартекса притаманні риси живопису кін. 20 ст. До числа найвиразніших належать образи прабатьків людства Адама і Єви на бічних поверхнях центрального західного входу. їхні постаті трохи приземкуваті й пропорційно важкі, написані в оливковово христій тональності із застосуванням брунатних та червоно-брунатних лесувань на сіро-блакитному тлі. Вгорі між постатями прабатьків зображено вогнекрилого серафима. На західній стіні під хорами розміщено «Лики святих царів» (праворуч від входу) і «Лики святих праотців» (ліворуч). Ці композиції в натуральний розмір мають, насамперед, ансамблеве і декоративне значення. Виконані професійно, в академічній манері образи мало індивідуалізовані й сприймаються узагальнено. Значну увагу приділено орнаментам. Верхні частини бічних стін нартекса, над надгробками, займають зображення «Святих непорочних» та «Лики святителів» (праворуч), «Лики святих мучеників» і «Лики преподобних отців» (ліворуч). На склепінні зліва представлені пророки, навпроти — сцена «Приведутся царю девы». Остання цікава як своїм реалістичним трактуванням типажу, так і зображенням княгині Ольги на чолі процесії. По центру склепіння навколо закладеного отвору світлового ліхтарика зроблено напис: «Господь от четырехъ ветръ соберет избранныя своя» та зображено чотирьох ангелів з трубами, які закликають вірних до Бога. Західну арку, що відділяє нартекс від підбанного простору, прикрашено медальйонами з погрудними зображеннями святих Іоанна — митрополита Московського, Філіппа — митрополита Московського, Макарія — митрополита Київського, Алексія — митрополита Московського, Петра — митрополита Московського та Михаїла — митрополита Київського. На відміну від більшості постатей з «Ликів» образам митрополитів надано більше індивідуальності, що зумовлено портретним характером зображень. Вівтарна частина, відокремлена від решти храму іконостасом, також має настінні розписи та прикрашена іконами, що складають історично сформований цілісний комплекс. На стінах, зокрема, містяться композиції «Превелебні отці Печерські», «Покладання в домовину», «Зішестя Святого Духа», «Воскресіння Лазаря», «Воскресіння Христове», «Зняття з хреста» тощо. Всі композиції, як і в основній частині храму, академічного характеру. З мистецької точки зору найбільшу цінність мають «Превелебні отці Печерські» та «Воскресіння Христове». Перша цікава, як прояв місцевої художньої традиції, адже подібні зображення типові для гравюри печерських друків та монументальних розписів 17—18 ст., зокрема, собору Успіння Пресвятої Богородиці та Свято-Троїцької церкви над Святою брамою. Саме завдяки гравюрним аналогам, за відсутності написів з іменами на самому розписі, можна точно встановити іконографічну приналежність «Превелебних отців».
Група ченців, представлена преп. Антонієм в одязі схимника та преп. Никоном Великим в єпископських строях, нагадує репрезентативні портрети українських ієрархів. Найвдалішим є розпис у ніші північного замурованого вікна «Воскресіння Христове». Форму ніші осмислено як поховальний склеп, з якого виходить благословляючий Христос у сяючих світлорожевих одежах із знаменом воскресіння, обабіч нього, на стінах ніші, один навпроти одного — ангел та жони-мироносиці. Образ Христа у цій композиції належить до кращих зразків монументального живопису в київських храмах 20 ст. Дещо видовжену за пропорціями постать Христа написано впевненою та водночас делікатною рукою. Художник вдало поєднав урочистий спокій та емоційну піднесеність Христа. Проникливий погляд його ясно-блакитних очей справляє сильне враження. Кольорова будова твору не є його вирішальною складовою і підпорядкована ефекту блідо-золотавого сяйва навколо обличчя Христа. Постать м'яко виринає із прозорих бузково-сірих та оливково-брунатних півтонів затіненого позему та сяянням німба пов'язується із зеленкуватою блакиттю неба на склепінні ніші.
Окрім монументальних розписів вівтар прикрашає асиметричний іконостасскладень із великоформатних (понад 10 м заввишки) ікон «Деісус», «Св. апостол Іаков», «Св. Василій Великий», «Св. Григорій Двоєслов», «Св. Іоанн Златоуст». Святителів та апостола Іакова написано в парсунній манері на полотні олійними фарбами. Стилістично вони належать до 18 ст. За винятком обличчя і рук постаті практично не модельовані і тому площинні. Об'єм не сприймається під розкішно орнаментованими шатами святителів, мальованими частково на золотій підкладці. Ікона «Деісус», найбільша в іконостасі, написана олійною технікою на металі, виконана під впливом естетичних настанов академізму серед. 19 ст. Обабіч Христа на троні, представленого як Цар Небесний (імператорська корона на голові, бірюзово-блакитний далматик) зображено Богоматір та Іоанна Хрестителя. Ікона відрізняється високим професійним рівнем, чудовим малюнком класицистичної школи та добре розрахованим колористичним рі-шенням, згідно з яким яскраві локальні кольори драпірувань гармонізовано за рахунок тонко розробленого перлинносірого просторового тла.
Церква — найвизначніша споруда ансамблю Ближніх печер, цінний зразок синтезу архітектури, монументального живопису і декоративно-ужиткового мистецтва.
У церкві поховані полтавський полковник П. Герцик (1700), митрополити Київські і Галицькі та священноархімандрити Києво-Печерської лаври: Арсеній (Москвін; 1876), Іоанникій (Руднєв; 1900), Феогност (Лебедев; 1903); Філофей (Успенський; 1882); Флавіан (Городецький; 1915). Поховання П. Герцика позначено його портретом, митрополитів — кіотами. У храмі були поховані також митрополити Володимир (Богоявленський, 1918, перепохований 1992 в Дальніх печерах) і Філарет (Амфітеатров, 1857; перенесений у Дальні печери 1994). Місце поховання Володимира позначено білою мармуровою таблицею з написом, Філарета — кіотом [1490].