Споруджена за ігумена Іоанникія Сенютовича замість розібраної дерев'яної 17 ст., що була на іншому місці. Для мурування використали цеглу з Симеонівської церкви на Кудрявці, яка згоріла 1676. Бл. 1715—18 коштом митрополита Йоасафа Кроковського встановлено дерев'яний іконостас (не зберігся). За архімандрита і настоятеля Тарасія Вербицького в січні 1799 для покриття монастирських споруд, у т. ч. трапезної, тульському купцю І. Лучиніну замовлено листове залізо вагою 488 пудів. 24 липня 1781 датується звернення до митрополита Київського і Галицького Гавриїла за дозволом на трапезній «знову дерев'яний дах зробити й залізом листовим покрити». Роботи тривали до 1783, під час яких висоту стін вирівняно під один карниз, південну стіну подовжено, завдяки чому утворилося додаткове приміщення, що доходило до об'єму церкви (не існує). Вірогідно тоді цегляні склепіння було замінено на дерев'яні пласкі стелі. Одночасно здійснено нове тинькування й пофарбування фасадів, на церковному підбаннику відновлено накладні алебастрові зірки та ікони Христа Спасителя, Богоматері, Іоанна Предтечі та дванадцяти апостолів (не збереглися). Всі роботи виконали київські майстри-будівничі та маляри Й. Білецький, М. Григоренко, Ф. Ігнатов, І. Коломійченко, О. Лебединський, Д. Матвєєв, С.            Моровський, С. Роменський, І. Си- маницький, М. Якубовський.

За описом 1787, споруда мала такий ви­гляд: «кам'яна трапезна з одним нагорі звонарем (верхом), вище звонаря — банька і хрест, позолочені листовим зо­лотом. Дах звонаря побито листовим залізом, пофарбованим зеленою фар­бою. Дах трапезної побито листовим залізом, пофарбованим червоною фар­бою». Згадуються також різьблені по­золочені царські врата іконостаса. 1824 за настоятельства єпископа Чигиринсь­кого Афанасія дах трапезної разом із залізними покрівлями інших монас­тирських споруд перефарбовано у зе­лений колір. Майстрами з Уманського пов. В. Димановим і Є. Чувилкіним по­новлено ікону Іоанна Богослова над північним входом.

1827 проведено капітальний ремонт із заміною дерев'яних конструкцій даху, стель і сходів на горище, перекладено цегляні груби. Майстри з Калузької губ. Ф. Авер'янов і Д. Козлов поновили зовнішнє тинькування. Ремонт підлоги, викладеної з цегли «на ребро», зробив майстер з Чернігівщини І. Чернухін. Під час чергового ремонту 1837 інтер'єр оформлено розписами. Згідно з описом 1845, стіни прикрашали 23 ікони. В 1850-х рр. згадується розпис по тиньку на стелі трапезної зали про те, як Спаситель наситив народ п'ятьма хлібинами та п'ятьма рибинами.

За обмірним планом 1847 арх. П. Спарро, споруда тоді мала три входи. 1848 позолочено баню, маківку й хрест трапезної церкви. На це під час поточного ремонту 1893 було витрачено майже 1 тис. книжок червоного сусального золота. За описом 1880, у храмі зберігався старовинний іконостас з царськими вратами, образами Бога Отця зі Святим Духом, Благовіщення, Пресвятої Богородиці, Різдва Христового, чотирьох євангелістів, Богоявлення, Введення в храм Божої Матері (втрачені). Стіни були розписані олійними фарбами: у вівтарі — композиція Воскресіння Христове з чотирма євангелістами по боках, у бані — Бог Отець в оточенні ангелів, під склепіннями церкви — Тайна вечеря, на західній стіні — сцени з Євангелія від Іоанна. В інших місцях стіни прикрашали орнаменти. Після великої пожежі 1904 трапезну відбудовано. Під час нищення ансамблю Михайлівського Золотоверхого монастиря у 1930-і рр. споруда, яка 1922 була перетворена на студентську їдальню, збереглася. В період війни тимчасово повернена релігійній громаді.

1948 - 49 вона зробила поточний ремонт покрівлі бані й пофарбувала фасади. Потому до 1970-х рр. використовувалась як спортивна зала.

В 1976—81 пам'ятку відреставровано (за дослідженнями й проектом арх. В. Шевченко). При цьому було відтворено склепінчасті перекриття, розібрано прибудову 1780-х рр. на південному фасаді трапезної зали, зроблено ґонтовий дах у формах української ренесансно-барокової архітектури серед. 17 — поч. 18 ст. Після реставрації в трапезній містився Музей кераміки Державного архітектурно-історичного заповідника «Софійський музей». 1991 передана церковній громаді.

Будівля одноповерхова, цегляна, тинькована, з ґонтовим дахом і коробовими залізобетонними склепіннями, зробле­ними під час реставрації 1976—81. Під східною частиною — т. зв. картопляний, або овочевий льох з автентичним цегляним склепінням. Складається з призматичного основного об'єму під високим з заломом вальмовим дахом, вужчої східної п'ятигранної вівтарної частини церкви Іоанна Богослова з грушоподібною банею на восьмигранному світловому підбаннику та двох знижених південних прибудов під окремими дахами: видовженої прямокутної — під складчастим дахом, майже квадратної — на південно-східному наріжжі (вхід до льоху). До основного об'єму входить колишня трапезна зала з прилеглими з півдня та заходу групами вхідних і кухонних приміщень.

Зведена в стилі українського бароко. Фасади з невеликими арковими прорізами вікон і дверей розчленовано пілястрами, завершено фризом та роз- кріпованим карнизом. Головний (північний) фасад звернений до собору. Вхід до парадних сіней підкреслено порталом, фланкованим гранчастими напівколонками, що підтримують контурно позначений трилопатевий фронтон. Над ним — чотири ліплені розетки. Здвоєні вікна північного та західного фасадів обрамлено лиштвами й завершено розірваними напівкруглими сандриками. Вікна вівтарної частини мають трикутні ніші-сандрики, на південному фасаді позбавлені прикрас. Стінопис в інтер'єрі виконано 1837 під час ремонту трапезної, пошкоджено пожежею 1904. В 1920—30-х рр., коли тут містилися їдальня та спортивна зала, живопис забілили. 1976—81 оновлено розпис, що зберігся лише в нижньому ярусі вівтарної частини (реставра­тор А. Марампольський): композицію «Воскресіння», зображення чотирьох євангелістів, двох серафимів. Ці розписи згадуються в опису церкви 19 ст.

Стінопис виконано олійними фарбами. Вузька центральна грань апсиди зумовила вертикальний формат композиції «Воскресіння». В її центрі — зображення Ісуса Христа, який підноситься над кам'яною труною в склепі-печері. Зняте віко труни притримує ангел, який стоїть позаду Христа. Ліворуч від ангела — вхід до печери, через нього видно сонячний, узагальнено трактований краєвид. Тіло Христа напівоголене, сповите рожевою тканиною, в правій руці він тримає корогву з червоним хрестом. Розташовані на передньому плані римські воїни злякано сахаються Христа. Вони виконують роль своє­рідного композиційного тла, виділяють постать Христа як композиційний і смисловий центр сцени.

Зображення євангелістів на бічних гранях — поясні, в обрамленнях, що імітують різьблені дерев'яні рами. З південного боку — Матфей і Марк, з північного — Лука та Іоанн. Матфей — у синьому хітоні й червоному плащі, Марк — у червоному хітоні й синьому плащі, Лука — у жовтому хітоні й синьому плащі з сувоєм у лівій руці, Іоанн — у синьому хітоні й рожево-вохристому плащі. Тіла всіх зображених — темні, вохристо-зелені. Постаті серафимів традиційні — обличчя в обрамленні крил. Особливості художніх прийомів виказують орієнтацію невідомого майстра на мистецтво класицизму. Грані апсиди декоровано рисунками з архітектурними елементами: на рівні першого ярусу — пілястри іоніч­ного ордера, на рівні другого — коринфського. Склепіння арки входу до апсиди прикрашено живописною імітацією кесонів з об'ємно трактованими квітами всередині. Розписи на склепінні церкви — пізнішого часу.

Трапезна з церквою св. апостола і євангеліста Іоанна Богослова — видатна пам'ятка в стилі українського бароко, найстаріша споруда ансамблю монастиря, що збереглася.

З 1991 — кафедральний собор УАПЦ, з червня 1992 належить УПЦ Київського патріархату. Тут правив службу Патріарх Володимир (Романюк Василь Омелянович; 1925—95) — православний церковний діяч, богослов. З молодих років — активний учасник боротьби за незалежну Українську Державу і за права людини, через що тричі був засуджений. З 1964 — священик, з 1990 — єпископ. Один з фундаторів УПЦ Київського патріархату (заснована в червні 1992), її Патріарх (з жовтня 1993). Автор проповідей, богословських творів, статей на державницькі теми тощо. Похований на пл. Софійській поряд з дзвіницею Софії Київської [833].